این داستان در بین رویدادهای هالو ۴ و هالو ۵: نگهبانان قرار دارد... هالو: شب‌افتادگی داستان دراماتیک شکارچی افسانه‌ای و افسر اطلاعات دریایی جیمسون لاک و تیمش را روایت می‌کند که در حین تحقیق درباره فعالیت‌های تروریستی در دنیای مستعمره دورافتاده سدرا، در یک حمله بیولوژیکی وحشتناک گرفتار می‌شوند. در حالی که آنها توطئه‌ای را که آنها را به یک اثر باستانی و جهنمی می‌کشاند، کشف می‌کنند، مجبور خواهند شد برای بقا مبارزه کنند، همه چیز را زیر سوال ببرند و در نهایت بین وفاداری و زندگی خود انتخاب کنند.